По иконам Дионисия можно изучать историю взаимоотношений государства и церкви на рубеже XV–XVI вв. Лишь один пример, приводимый Н. Голейзовским и С. Ямщиковым: в Государственной Третьяковской галерее хранится замечательная икона работы Дионисия «Спас в силах», первоначально находившаяся в Троицком соборе Павлова Обнорского монастыря близ Вологды. Так вот, икона не только точно атрибутируется (на обороте иконы с изображением Спаса сохранилась резная надпись: «В лето 7008 (1500) писан Деисус и праздники и пророци Денисьева письмени»), но и имеет свою «легенду»: предполагается, что икона была пожертвована в монастырь Василием III.
Как ни странно, в летописях не сохранилось следов о последней грандиозной работе Дионисия – иконах и фресках собора Ферапонтова монастыря. Однако подлинность работы Дионисия и здесь не вызывает сомнений. Надпись над северной дверью Рождественского храма в монастыре сообщает, что живопись была выполнена «при благоверном великом князе Иване Васильевиче всеа Руси, а писци Дионисие иконник со своими чады».
Однако «при Иване Васильевиче» не значит «для Ивана Васильевича». Интересная деталь: гениальный художник своего времени оказался как бы в оппозиции царской власти. И история росписи монастырского собора – тому подтверждение. Дело в том, что в конце XV – начале XVI в. в Ферапонтове монастыре жили церковные деятели, взгляды которых противоречили великокняжеской политике. Ради идеи отторжения монастырских земель Иван Грозный на определённом этапе стал поддерживать нестяжателей, иосифляне же оказались в опале. Среди оппозиционеров были многие давно уже близкие по духу Дионисию люди, духовные друзья, такие, как уже упоминавшийся в данном контексте Иосиф Волоцкий и ростовский архиепископ Иоасаф, который демонстративно удалился в Ферапонтов монастырь и, как предполагают исследователи, пригласил туда Дионисия. Древнерусские иконы – не только свидетельство высочайшего взлёта духовной культуры русского народа после освобождения от татаро-монгольского ига, не только очищающие душу высокие произведения, имеющие вечную художественную ценность, но и замечательные источники для изучающего историю своего Отечества. Такие своеобразные «исторические» записки оставил нам в своих фресках и иконах и великий изограф Дионисий. Влядитесь, например, в икону «Митрополит Алексий», хранящуюся в Третьяковской галерее. Происходит она из Успенского собора Московского Кремля и предположительно создана в 80-е гг. XV в. Следую совету своего друга и покровителя Иосифа Волоцкого изображать святых «ако живых и стоящих с нами», художник создаёт хотя и идеализированный, но живой портрет конкретного, реально жившего человека. Но не только этим интересен «портрет»-икона для историков. Вглядитесь в её житийные клейма (двадцать окружающих «портрет» клейм составляют рассказ о его жизни): это своего рода иллюстрированная история! Здесь и сцена, изображающая беседу Алексия и Сергия Радонежского об основании Спасского монастыря в Москве, и благословление Алексием ученика Сергия Андроника на игуменство, четыре клейма рассказывают о поездке Алексия в Орду; а вот рассказ о молении Алексия в Успенском соборе в Москве перед гробом митрополита Петра; вот жанровые «сценки» – одно клеймо изображает встречу митрополита с великим князем и боярами, другое – закладку гробницы Алексия в Чудовом монастыре.