Генрих III с голубой лентой ордена Святого Духа, введенного 31 декабря 1578 г. Франсуа Кенель, 70-е гг. XVI в., Лувр, Париж
Мир большой политики рано вошел в жизнь Генриха. Убийства католиков в Фуа и протестантов в Помье совпали с болезнью Екатерины и отсутствием в Париже молодого короля Карла, который большую часть времени посвящал охоте, а не государственным делам. Вопрос о сосуществовании католиков и протестантов должен был решить королевский совет, созвать который Екатерина поручила своему любимому четырнадцатилетнему Генриху. В это время состоялось разделение ролей между развлекавшимся королем и его младшим братом, взявшим роль наместника. Генрих заседал в совете и защищал интересы королевства. Он читал почту, издавал приказы и контролировал их выполнение, готовил планы военных кампаний и следил за вербовкой и снаряжением войска.
Наблюдавший за действиями молодого Генриха испанский посол был напуган. Испании в равной степени была не выгодна как сильная Франция в руках Валуа, так и Франция в руках гугенотов. В то же время, укрепляя роль наместника короля, Генрих терял расположение брата. К младшему брату, Франциску, Генрих испытывал ненависть с самого детства. Сестра Маргарита, с которой, как утверждала молва, он поддерживал кровосмесительную связь, ему также изменила — теперь она была влюблена в Генриха Гиза. Ведущие свое происхождение непосредственно от Карла Великого, Гизы представляли для Валуа — «узурпаторов власти», как их иногда называли — не меньшую опасность, чем гугеноты.
В 1569 г. Генрих, герцог Анжуйский, встал во главе королевской армии. Роялисты-католики торжествовали, и принц Генрих триумфально вернулся в столицу как победитель гугенотов — он приехал на свадьбу сестры Маргариты с Генрихом Бурбоном, королем Наварры и будущим правителем Франции.
Роль Генриха в Варфоломеевской ночи, произошедшей через пять дней после свадьбы, остается неясной. Известно, что вместе с матерью он убеждал нерешительного Карла IX начать резню протестантов. Возможно, в последний момент он послал к Гизу гонца с просьбой остановить расправу, однако погром уже начался. В любом случае, король взял ответственность за события ночи с 23 на 24 августа 1572 г. на себя. Во время осады Ла-Рошели, столицы гугенотов, в конце Четвертой религиозной войны, к Генриху пришло известие о том, что польский сейм избрал его королем далекой и «дикой» Польши.
С МОЛОДЫХ ЛЕТ ГЕНРИХА III ПРИВЛЕКАЛА ТЕАТРАЛЬНОСТЬ ФРАНЦУЗСКОГО КОРОЛЕВСКОГО ДВОРА. УВЛЕЧЕНИЯ И ПРИСТРАСТИЯ ТОГО ВРЕМЕНИ, ТО, О ЧЕМ ДУМАЛИ И ЧЕМУ ПОДРАЖАЛИ, МГНОВЕННО ВОСПРОИЗВОДИЛОСЬ В НАРЯДАХ. ПРИСТРАСТИЕ ГЕНРИХА К ИЗЫСКАННОЙ ОДЕЖДЕ НАШЛО ОТРАЖЕНИЕ В МНОГОЧИСЛЕННЫХ ПОРТРЕТАХ.