Король смертельно враждовал с папством, и по его предложению Валла написал трактат, доказывавший подложность Константинова Дара – завещания императора Константина, якобы утверждавшего права папы на Рим. Лоренцо Валла обратил внимание на исторические нелепости в этом завещании и его филологическую несостоятельность: ошибки в языке и ритуальных формулах настолько подрывают достоинство императора, что либо мы должны признать его подделкой, либо оскорбить в лице этого императора всех доблестных властителей. Валла доказал и неподлинность других древних книг: «Риторика к Гереннию», которую Средние века приписали Цицерону, оказалась шпаргалкой, а не высоким трактатом великого ритора, а сочинения Дионисия Ареопагита, чтимые церковью как источник образов иного мира, стали выглядеть как нагромождение напыщенных нелепостей и лишних слов. В 1444 г. папская инквизиция завела на него дело, за то, что он доказал, что Апостольский Символ веры написан позже апостолов – что он результат позднейшей политики, а не первохристианского вдохновения, но король смог употребить свои рычаги для примирения своего и Лоренцо с папством.
В 1448 г. Лоренцо Валла вновь переезжает на малую родину, в Рим, становится преподавателем риторики для будущего духовенства и одновременно работает апостолическим секретарем, а для дополнительного дохода делается каноником Латеранской базилики. Будучи, с нашей точки зрения, больше чем священником, именно знатоком и организатором церковного дела, он стремился стать просто священником, чтобы узаконить высшим законом всю свою жизнь и деятельность, чтобы запечатать печатью глубокомысленного литургического безмолвия сокровище своей говорливости. Ради этой цели, хотя у него в Риме была жена и трое детей, он не вступал с ней в брак, и дети так и остались юридически незаконнорожденными. Враг юристов и юридических условностей, он, может быть, старался не придавать последнему обстоятельству то значение, которое придаём ему мы, но вряд ли глубокая тоска не пронзала сердце моралиста, несмотря на все эпикурейское доверие случайности. В Латеранской базилике, под сводами которой он не раз испытывал боль и постигал радость, он и погребён, и назван в надгробной надписи «учёнейшим мужем».
Лоренцо Валла, проживший лишь полвека, оставил человечеству библиотеку собственноручно написанных книг. Самая масштабная из них называется «О красотах латинской речи» – она наследует античным каталогам общих мест для ораторов и средневековым наставлениям для проповедников: ораторы и проповедники читали такие книги, чтобы лучше импровизировать, вспоминая сразу подходящие примеры из литературы и жизни. Но Валла составляет много большее: настоящий толковый словарь, в котором показывает, что за каждым латинским словом стоят целые речи, целые сцены, целые произведения. Когда романтики утверждали, что «язык есть исповедь народа» или что поэт выражает дух языка, они не догадывались, что все их теории – лишь чрезмерно эмоционально пережитое дело Валлы. За один только XV век объемный труд Валлы был переиздан более 30 раз.