Строительство главной церкви монастыря во имя Пресвятой Богородицы велось в период 1834–1837 гг. под руководством архитектора Петара Ивановича. Она была возведена на месте утраченного храма, сгоревшего во время последнего пожара. Церковь представляет собой сочетание разных архитектурных стилей: трехнефной базилики, крестово-купольного храма и итальянской купольной церкви. Ее внутреннее пространство удалось значительно увеличить за счет возведения двух апсид и двух больших притворов. Венчает ее 5 куполов, а внутри она имеет три алтаря. Внутреннее оформление церкви отличается нарядной декоративностью и особой красочностью отделки. Росписи стен создались в период 1840–1848 гг. известными живописцами той эпохи, в том числе и великим Захарием Зографом, отличавшимся особой реалистичностью изображения. Портретная галерея двадцати ктиторов, отпустивших значительные средства на строительство монастыря, во многом способствовали последующему созданию светского болгарского портретного искусства. В связи с этим искусствоведы считают фрески главной церкви Рильского монастыря началом новых плодотворных исканий в религиозной живописи XIX в.
Уникален деревянный резной иконостас, создававшийся в течение пяти лет, где воплощены образы апостолов, первых болгарских царей, религиозные многофигурные сцены, оплетенные богатым растительным орнаментом, все это рождает изумление от изысканной красоты и благолепия. Сохранился еще один замечательный образец искусства резьбы по дереву — это церковные врата XIV в., они находятся в монастырском историческом музее.
В монастыре хранится национальная святыня, одна из трех самых чтимых икон в Болгарии — чудотворная икона Пресвятой Богородицы «Одигитрия» («Путеводительница»), со многими драгоценными мощами святых угодников. Она известна множеством исцелений, благотворной помощью и милостивым заступничеством.
В монастырском музее представлены богатые коллекции декоративноприкладного искусства, золотой и серебряной утвари, старинных монет и оружия, украшений и драгоценных тканей. Книжное собрание монастыря насчитывает более шестнадцати тысяч томов, в том числе 134 уникальных рукописей XV–XIX вв., множество раритетных старопечатных книг и документов. Также сохранилось широко известное в регионе резное распятие, на котором изображены 104 религиозные сцены и 650 миниатюрных фигур. На создание этого шедевра монаху Рафаилу потребовалось 12 лет напряженной филигранной работы, в результате которой он потерял зрение. В музее находится также богатая коллекция произведений художественных промыслов, составленная из народных даров, поступивших из разных регионов страны, причем под каждым экспонатом здесь благодарно значатся имена дарителей.