Приказом по ВВС Красной Армии от 2 июня 1938 г. на базе 106-й истребительной эскадрильи им. Дзержинского был сформирован 15-й истребительный авиаполк им. Дзержинского в составе 70-й авиабригады. Уже в 1938 г. 15-й иап стал лучшим среди истребительных авиаполков Белорусского военного округа. Не случайно 1 мая 1939 г. над Москвой прошло 30 истребителей И-16 именно из 15-го полка.
В сентябре 1939 г. полк вошел в состав 18-й авиабригады, но уже через месяц – в октябре – полк был выведен из состава авиабригады с подчинением Военному Совету Витебской армейской группы. Переподчинение было связано с участием личного состава в «походе за освобождение Западной Украины и Западной Белоруссии». При следовании передового эшелона на аэродром Вильно в районе Постав, 18 сентября, состав подвергся обстрелу со стороны банд, «личный состав отбил нападение, действуя храбро и сплоченно».
В декабре 1939 г. 2-я эскадрилья (командир капитан Плотников) была выведена из состава полка и направлена в распоряжение командующего Северным флотом. С эскадрильей убыло 15 самолетов И-15бис. Комсоргом 2-й эскадрильи был старший лейтенант Сафонов, тот самый. Можно считать, что «крылья» всей истребительной авиации Краснознаменного Северного флота «растут» из 15-го иап им. Дзержинского.
Взамен убывшей в январе 1940 г. была сформирована новая 2-я эскадрилья (летный состав прибыл из 33-го иап, инженерно-технический состав – из 4-го иап).
В январе 1940 г. полк переучился на «Чайки» – на вооружение части поступило 64 истребителя И-153, а в феврале 1940 г. полк сдал И-16 в 31-й иап.
В феврале 1940 г. полк полным составом убыл в распоряжение командира особой авиационной группы дважды Героя Советского Союза комбрига Кравченко для участия в боевых действиях на советско-финском фронте. С 17 февраля по 12 марта 1940 г. летчики полка произвели на Финском фронте 514 боевых вылетов с общим налетом 433 ч 30 мин. В воздушном бою был сбит финский истребитель, который в документах полка обозначен как «Спитфайр» (скорее всего – MS.406); сбитого записали сразу троим летчикам – Симкевичу, Васину и Дмитриеву. Своих потерь полк не имел, хотя повреждения самолеты получали: одна из «Чаек» получила в воздушном бою 13 пробоин.
12 марта летчики Бобрик, Шаров и Кузнецов разыскали севших на территории противника летчиков 38-го иап Боброва и Ремешкова, и вывезли их оттуда на своих истребителях.
В июне 1940 г. полк вывели из состава группы Кравченко, включив в состав 8-й смешанной авиадивизии. С мая по август 1940 г. полк базировался на аэродроме Вали, о. Даго, в августе перелетел в Каунас. Большую часть 1940 г. личный состав занимался боевой подготовкой, которая велась с огромной интенсивностью: налет составил почти 3000 ч (плюс еще 500 «боевых» часов на финской войне), 948 индивидуальных и 102 групповых учебных воздушных боя, более 500 стрельб по воздушным целям и 2200 – по наземным. 52 летчика прошли подготовку к выполнению заданий на высотах до 7000 м, 48 пилотов – на высотах до 8000 м, правда, только днем и в «средних» метеоусловиях, но тогда истребительная авиация ночью и в СМУ не летала. Тем не менее в полку было подготовлено 14 летчиков- «ночников», а пять пилотов прошли подготовку к групповым действиям в темное время суток.