В 1937 году секретарем Конгрегации по чрезвычайным церковным делам стал Тардини, а на его бывшую должность — заместителя статс-секретаря — был назначен Монтини. Благодаря этому он стал ближайшим сотрудником тогдашнего статс-секретаря кардинала Пачелли. В 1938 году он сопровождал своего шефа в Будапешт на евхаристический конгресс. До 1954 года Монтини все выше и выше поднимался по куриальной лестнице. Еще в 1939 году Пий XII утвердил Тардини и Монтини в их должностях. Когда же в 1944 году статс-секретарь Мальони умер, первыми чиновниками курии стали Тардини в качестве секретаря по чрезвычайным церковным делам и Монтини в качестве секретаря по обычным церковным делам. Монтини стал руководителем курии Пия XII, а с 1952 года — заместителем статс-секретаря. (После смерти Мальони Пий XII уже больше не назначал кардинала-статс-секретаря.)
По своим индивидуальным качествам Монтини также походил на интеллектуального и аристократичного Пия XII. Совпадал и их стиль: их обоих характеризовали сложный способ выражения, эзоповский язык, употребление символов. Несмотря на внешнюю схожесть, в образе мышления обоих этих людей вскоре проявились существенные противоречия. Отдаление, вероятно, началось уже во время войны. Монтини в те годы удалился во «внутреннюю эмиграцию», не желая иметь ничего общего с фашизмом. Еще больше усилилось между ними непонимание после 1945 года по вопросу поведения в отношении коммунистов. Для Пия XII коммунизм означал несчастье рода человеческого, поскольку это учение, будучи атеистическим и материалистическим, отвергало веру. В 1949 году он сжег все мосты, которые позволили бы сблизиться с левым крылом. Монтини не разделял эту жесткую линию. Он увидел и оценил социальное и гуманистическое содержание коммунизма, которое, по его мнению, было родственно евангельскому учению. Пий XII мыслил эсхатологически; Монтини же был реалистом и исходил из потребностей мира.
Хотя подлинная причина разрыва между папой и Монтини и по сей день неизвестна, значительную роль в этом деле сыграл, вероятно, следующий инцидент. Монтини вступил в непосредственный контакт с тогдашним руководителем Итальянской Коммунистической партии — Тольятти и искал через него возможности сближения с социалистическими странами. Тардини, противник Монтини по курии, довел до сведения папы факт контактов Тольятти с Монтини. Это, очевидно, стало непосредственной политической причиной внезапного удаления Монтини из Ватикана. 1 ноября 1954 года папа назначил его архиепископом Милана. Но Пий XII был настолько сердит на него, что полагающийся архиепископу Милана сан кардинала он до конца своей жизни так и не даровал ему.