В самой обители строго соблюдалась феодально-церковная иерархия. По уставу, взеденному Кириллом, «в церкви никто не смел беседовать и никто не должен был выходить из нее до окончания службы». К евангелию и причащению подходили только по старшинству; иерархия соблюдалась и при трапезе, место за столом отводилось каждому соответственно его положению. Вся переписка строго контролировалась самим Кириллом, к которому приходили письма, и он лично передавал их по назначению. Он требовал беспрекословного подчинения; все недовольные изгонялись. В его грамоте к Можайскому князю Андрею Дмитриевичу, владевшему Белозерьем, примечательны слова: «Да будут изгнаны из монастыря ропотники и раскольники, которые не захотят игумену повиноваться… дабы и прочая братия страх имела».
После смерти Кирилла (умер он в возрасте 90 лет) монастырь вновь получил большой земельный вклад от князя Андрея Дмитриевича. К середине XV века Кирилло-Белозерская обитель — крупный феодальный и культурный центр, получивший широкую известность на Руси. При игумене Трифоне (1435–1447) в нем начинается обширное строительство. Увеличившаяся братия монастыря нуждалась прежде всего в новом храме, ибо церковь, выстроенная Кириллом, оказалась мала и к тому же ветха.
Новая, также деревянная Успенская церковь, «украшенная иконами и инеми красотами», просуществовала, однако, недолго. Как сообщает предание, она сгорела во время сильного пожара, разразившегося где-то между 1462–1497 годами. В 1462 году ее еще видел Пахомий Серб, автор жития Кирилла, а в 1497 году на месте сгоревшей церкви был выстроен новый каменный храм.
Рост монастыря был возможен лишь благодаря поддержке князей и бояр, жертвовавших ему земли, дававших денежные и другие вклады, жаловавших соляные копи и т. д. Со своей стороны монастырь остается верным союзником московских князей в дальнейшей колонизации края и в той жестокой борьбе за московский престол, развернувшейся в середине XV столетия между Василием II Темным и Дмитрием Шемякой. Когда ослепленный, сосланный в Вологду Василий II приехал в 1447 году на богомолье в Кириллов, игумен Трифон снял с него данное им «крестное целование» не «искать» вновь московского стола.
В Кирилло-Белозерском монастыре в начале XV века создаются литературные произведения, проникнутые идеями необходимости в стране сильной централизованной власти. Первое место в ряду этой литературы, несомненно, принадлежит посланию самого Кирилла к московскому князю, где он излагает свои представления о высшей власти. «Князь должен беречь своих людей, суды бы судили правдой, посулы бы судьи не брали». Кирилл советует: «крестьянам, господине, не ленись управы давати сам», и требует усиления княжеской власти.