[89]Многие события на тверской земле были ключевыми в период опричнины, но сама эта территория не попала в царский удел. Лишь немногие тверские селения оказались приписанными к опричному двору — те, что обеспечивали продуктами царский стол. Это волость Вселуки, поставлявшая селигерскую рыбу, и Белгород на Волге.
В условиях опричнины гонения обрушились прежде всего на тех, кто сочувствовал Владимиру Старицкому. Среди сосланных были владельцы земель на Бежецком Верхе и в Ржевском Поволжье: Ушатые, Морткины и др.
В 1566 г. Иван IV поставил митрополитом Московским и всея Руси игумена Соловецкого монастыря Филиппа (Колычева). В молодости тот поддержал бунт Андрея Старицкого и тогда же постригся в монахи. Весь боярский род Колычевых отличался старицкими и новгородскими симпатиями.
Новый митрополит осудил введение опричнины и на богослужениях в Успенском соборе Московского кремля с негодованием говорил Ивану Грозному: "До каких пор будешь ты проливать без вины кровь верных людей и христиан?.. Подумай о том, что хотя Бог поднял тебя в мире, но всё же ты смертный человек, и он взыщет с тебя за невинную кровь, пролитую твоими руками". Разгневанный царь добился в ноябре 1568 г. решения о лишении Филиппа митрополичьего сана и заточил его в Тверской Отроч монастырь.
Ранней зимой 1569 г. Иван IV выступил с опричным войском на Новгород, обвинив новгородцев в измене и в намерении "на государство посадить князя Владимира Андреевича". Войско шло через Клин, Тверь, Медное, Бежецкий Верх. Войдя в тверские земли, опричники начали разорять край. В Твери Иван Грозный расположился в Отроче монастыре. 23 декабря Малюта Скуратов, отправленный царём к заточённому в келье Филиппу, не добился от него благословения новгородского похода и задушил митрополита.
Четыре дня опричники разоряли тверские храмы и монастыри, грабили лавки, склады и амбары, дома горожан, убили переселенцев-псковичей и пленных литовцев. Немалые средства поступили от грабежей в казну и в карманы опричников. Но главной целью тверского погрома являлось устрашение народа.
Кровавыми следами отмечен путь опричного войска от Твери к Новгороду. Сильно пострадали новоторжские волости и Бежецкая пятина. В Торжке и сам Иван IV едва спасся от обречённого на смерть пленного татарина, бросившегося на него с ножом.
Через несколько лет датский посланник Яков Ульфельд, проезжая через тверские земли, отметил, что "по всей той дороге почти все деревни московский князь разорил".
Возвращаясь из Новгорода, в начале 1570 г. Иван IV провёл в Старице смотр своих войск. В состав опричнины он включил помимо Старицы и Бежецкую пятину.