О вдумчивом отношении к натуре и росте реалистического мастерства Аргунова свидетельствуют интимные камерные портреты. «Портрет неизвестного в красном кафтане» (1755 г.), «Портрет К.А. Хрипунова», «Портрет Хрипуновой» (оба в 1757 г.), «Портрет неизвестной в темно-голубом платье» (1760 г.), «Портрет неизвестной в голубом платье» (1780-е гг.). Одна из наиболее проникновенных и индивидуализированных работ – «Портрет калмычки Аннушки» (1767 г.), в котором художник с искренностью и теплотой изобразил привлекательную и не совсем обычную внешне девочку. Детское очарование проступает в нежном овале лица с пухлыми щеками, прелестны блестящие раскосые «глазушки-таракашки». Представление о живом характере девочки дополняют радостные, яркие краски. В свободной мягкой манере исполнены парные портреты М.Л. Лазарева и его жены (оба в 1769 г.). В них художник дает почувствовать жизнерадостность, темперамент, богатство душевного мира и доброту изображенных супругов.
В тридцать шесть лет художнику было дозволено жениться на двадцатилетней Марфе, которая родила ему двух дочерей и трех сыновей. Как привилегированный служащий графа Шереметева, Аргунов получил право на написание своего автопортрета (конец 1750-х гг.) и портрета жены Марфы Николаевны (середина 1760-х гг.). Себя художник изобразил с «рисовальным медным пером» (рейсфедером), карандашом и циркулем, представляясь зрителю человеком творческого труда, хоть и вышедшим из народа. Портрет жены построен на сочных соотношениях лимонно-желтых и ярко-синих тонов, которые оттенили статную фигуру и пышную красоту крепостной крестьянки, изображенной в богатом парадном платье.
Свое творчество Иван Петрович вынужден был совмещать с другими обязанностями. В 1753 г. по царскому указу к Аргунову «для обучения в живописном художестве» были приписаны три ученика – К. Головачевский, А. Лосенко и И. Саблуков, которые спустя пять лет получили от него аттестат и были назначены преподавателями в недавно созданную Академию художеств. Последними учениками Аргунова стали его сыновья – Павел (архитектор, главный строитель Останкинского дворца-театра), Николай (портретист, после получения «вольной» в 46 лет был избран академиком живописи) и Яков (портретист и график, преподаватель живописи).
Преподавательская работа хоть и отвлекала Ивана Петровича от создания портретов, но приносила удовлетворения. Однако из-за своего крепостного положения художник выполнял огромное количество других дел. И если в 1750-1760 гг. граф поручал Аргунову дела, серьезно не отрывающие его от творчества (покупка произведений искусства, реставрационные работы, развеска картин во дворцах), то в 70-х гг. на него была возложена административная должность управителя «Миллионного дома», связанная с бесконечными отчетами, ремонтами и договорами. Хозяйственная деятельность отрицательно сказалась на дальнейшем развитии творческой манеры художника.