Поскольку в 1566 г. Франсуа было всего восемнадцать, а Сюзанне пятнадцать лет, их брак был отложен до 1569 г.
Неизвестно, что происходило с Франсуа де Ришелье между актом мести за убийство брата и женитьбой, а также в период между 1569 г. и его назначением главным прево Франции 28 февраля 1578 г., с последующим назначением государственным советником в мае.[18] Обери,[19] первый биограф кардинала, считал, что Франсуа принадлежал к свите будущего короля Франции Генриха III, который согласился занять польский трон в мае 1573 г. Но в течение первых месяцев 1574 г. Франсуа несомненно был в Париже, и вероятнее всего, что его назначение главным прево Франции было наградой за военные заслуги — во время третьей из религиозных войн, которую вел будущий Генрих III, Франсуа служил под началом Монпансье и отличился в победном бою при Монконтуре. Мы знаем, что после смерти дяди Антуана в 1576 г. его повысили в звании до командира полка.[20]
В 1577 г. Франсуа участвует в деликатных дипломатических переговорах на высоком уровне от имени Генриха III. Генрих, брат короля Карла IX и в то время герцог Анжуйский, в 1573 г. принял приглашение на польский трон, но тайно бежал из этой страны, когда в 1574 г. его брат умер и он получил известие о своем восшествии на французский престол. Почти сразу же он начал бесплодные переговоры и с гугенотскими вождями, и с лидерами новой умеренно либеральной Католической партии с целью восстановить мир во Франции. Франсуа, несомненно, был хорошим офицером и искусным переговорщиком, а с начала 1577 г. Генрих III стал приближать к себе и систематически продвигать по службе достойных доверия дворян невысокого происхождения, которые не были замешаны в политические распри высшей аристократии.
Через год Франсуа де Ришелье, теперь главный прево, был уже членом Парижского парламента и, хотя он и не был юристом, в его ведении находились как гражданские, так и уголовные дела, касающиеся членов королевского двора. Он был удостоен чести присутствовать на заседаниях большого королевского совета (grand conseil), а также произведен в члены одного из рыцарских орденов. В орден Святого Духа, основанный королем в 1578 г. в надежде сформировать новую рыцарскую элиту во Франции, Франсуа был принят только в 1585 г.
В 1585 г. главный прево имел уже 99 подчиненных, и его юридические функции выходили далеко за рамки судебного разбирательства преступлений, совершенных при дворе или его членами.[21] В частности, он судил за разбой банду бродяг, которые претендовали на то, чтобы называться людьми Монпансье. Военные столкновения часто служили прикрытием для действий таких преступных групп, но участники этой все же понесли наказание, и их отрубленные головы были выставлены на всеобщее обозрение, для того чтобы удержать самозваных наемников от мародерства.