Расцвет обители в следующем веке связан с деятельностью игумена Филиппа (Колычева), возведенного в сан в 1548 г. Происходивший из знатной боярской семьи, он молодые годы провел при царском дворе, а в тридцать лет ушел в Соловецкий монастырь. Спустя 10 лет он стал уже настоятелем обители. Благодаря его неутомимой деятельности монастырь превращается в богатейшую северную обитель. При нем многочисленные озера соединяются сетью каналов, ставятся многочисленные мельницы, соляные варницы, организуются промыслы, даже ведется добыча железа. Строятся кирпичный завод, пекарня, водопровод, проводятся дороги. Образцовое благоустройство обители и праведная жизнь игумена снискали ему всеобщее уважение. Поступают большие пожертвования от царя и других благотворителей, которые помогают активно осуществлять каменное строительство. Возводится трапезная, объединенная с Успенской церковью и келарским корпусом (1552–1557), мощный пятиглавый Спасо-Преображенский собор (1558–1566), на строительство которого сам Грозный присылает тысячу рублей, келейные корпуса и другие постройки. В 1566 г. Филипп вызывается на митрополичью кафедру в Москву, от которой он долго отказывается, явственно представляя кровавые деяния опричнины. Да и в монастыре проживал сосланный бывший духовник царя Сильвестр. Но он был вынужден подчиниться воле грозного государя и принять митрополичий сан. Уже при посвящении он взывал к царю: «Облекись одеждою правды… подражай смирению отца твоего… Не смогу искренне благославлять тебя, видя скорбь Отечества». Иоанн IV сдержал себя, и полтора года в стране царило затишье. Но скоро опять начались безрассудные кровавые казни. И ничем Филипп не мог вразумить безжалостного царя. В 1568 г. Филипп отказался в Успенском соборе Кремля благословить государя: «…не узнаю царя православного. Мы здесь приносим жертвы Богу, а за алтарем льется невинная кровь…» Это уже не простилось, и в ноябре 1568 г. покорный Собор епископов лишил Филиппа митрополичьего сана и отправил в ссылку в Тверской Успенский Отрочь монастырь, где через год его задушит Малюта Скуратов. Так закончилась жизнь ярчайшего деятеля Русской православной церкви и бывшего игумена Соловецкого монастыря. Мощи его были в 1591 г. перенесены на Соловки, но при Алексее Михайловиче (в 1652 г.) перенесены в Успенский собор Кремля. Уже при нем в монастыре учреждается архимандрия и дается ряд значительных льгот, дабы содержал на свои доходы гарнизон находившихся там стрельцов. И военное дело для соловецких монахов давно становится неотъемлемой частью их служения, не раз защищавших обитель от врагов. Но во времена никоновских преобразований монастырь решительно отказывается принимать церковные нововведения и исправленные книги, твердо встав за обычаи предков. Монастырская братия к тому времени насчитывала порядка 300 монахов и гарнизон из 400 московских стрельцов и донских казаков. Вероятно, были еще послушники и работные люди. Прибывший малочисленный правительственный отряд (около 100 стрельцов) осаждал непокорный монастырь достаточно пассивно, и в течение восьми лет продолжается знаменитое «Соловецкое сидение» братии в 1669–1676 гг., отказывавшейся подчиниться властям. К этому времени территория монастыря давно была окружена массивными крепостными стенами, высотой до 11 м и толщиной до 6 м, с восемью башнями, сооруженными из огромных валунов. Стены возводились архитектором Трифоном в 1584–1594 гг. Монастырь неоднократно выдерживал нападения и осады ливонских рыцарей и шведов, но они не смогли овладеть крепостью. Когда к осаждавшему царскому отряду прибыло подкрепление около 1000 стрельцов, нашелся предатель монах, показавший тайный ход, — стрельцы проникли в укрепленную обитель и безжалостно расправились с непокорными, попутно разграбив монастырь. Только к концу XVII в. обитель сможет оправиться от этого разорения.