В 1927 году в бывшей мастерской Айвазовского был открыт отдел живописи заслуженного деятеля искусств РСФСР К. Ф. Богаевского.
За 10 лет, прошедших после национализации галереи Айвазовского, ее коллекция пополнилась первоклассными работами, поступившими из Центрального музейного фонда, фондов Русского музея и ряда периферийных галерей.
В 1930 году коллекция картин Айвазовского настолько выросла, что была существенно изменена экспозиция главного выставочного зала. Часть картин длительное время даже экспонировалась на мольбертах. К началу Великой Отечественной войны основное собрание картин великого художника увеличилось почти в пять раз.
С расширением коллекций Феодосийской галереи и развитием популяризаторской работы из года в год росло и число ее посетителей. В 1940 году галерею посетило свыше 70 000 человек, т. е. в семнадцать раз больше, чем в 1923 году. За годы Советской власти сама Феодосия превратилась из маленького провинциального городка в курорт всесоюзного значения. В городе работало несколько промышленных предприятий, семь техникумов, учительский институт. Во всей жизни города сказывались результаты коренных преобразований, проводимых социалистическим государством.
Вероломное нападение фашистской Германии нарушило мирную жизнь нашей Родины. Уже на второй день войны над Феодосией появились фашистские самолеты. Галерее угрожала опасность. Необходимо было принимать срочные меры по сохранению коллекций на случай возможного в условиях войны пожара. Первоначально были упакованы и хранились около выходных внутренних дверей только самые ценные картины.
Но и в этих условиях, когда выставочные залы наполовину опустели, галерея не прекращала работу. Нередко посетителями ее были советские воины, перед уходом на фронт забегавшие в галерею еще раз посмотреть на картины великого художника.
Фронт приближался к Крыму. Во двор картинной галереи все чаще стали заезжать агитационные машины и, получив от художественной студии новую серию антифашистских плакатов, написанных на фанерных щитах, отправлялись к линии фронта.
19 сентября 1941 года все коллекции галереи, включая фонды и архив, были упакованы и подготовлены к эвакуации.
В ночь на 29 сентября 1941 года моторизованные части фашистской армии прорвались от Геническа на Арабатскую стрелку и подошли к Арабату. В 30 километрах от Феодосии они были остановлены заградительным отрядом морской пехоты. В ту же ночь исполком Феодосийского горсовета принял решение об эвакуации коллекций галереи. 30 сентября все картины были погружены в феодосийском порту на госпитальный теплоход «Калинин» и вывезены через новороссийский порт в Краснодар.