В сентябре 1926 г., когда все наименования управлений Штаба РККА стали номерными, Разведупр превратился в IV Управление. В его состав входили общая (административная) часть, а также отделы: 1-й (войсковой разведки), 2-й (агентурный), 3-й (информационно-статистический) и 4-й (внешних сношений). На этом эпоха реорганизаций практически завершилась.[104] Около 10 лет структура Разведупра хотя и подвергалась небольшим изменениям, однако в целом они носили скорее косметический характер. Только с приходом в военную разведку в 1935 г. большой группы чекистов во главе с Артуром Христиановичем Артузовым ее структура была полностью реорганизована. По штату Разведупр насчитывал к тому времени 403 сотрудника, которые работали в 12 отделах. Наиболее важными из них были первые 6.
1-й отдел — агентурная разведка на Западе, состоял из 5 отделений. В нем работало 36 человек. Во главе отдела стоял корпусный комиссар Отто Оттович Штейнбрюк.
2-й отдел — агентурная разведка на Востоке, также состоял из 5 отделений и насчитывал 43 сотрудника. Начальником отдела был корпусный комиссар Федор Яковлевич Карин.
3-й отдел — научно-техническая разведка, возглавлялся комдивом Оскаром Ансовичем Стиггой.
4-й отдел, руководивший деятельностью разведотделов штабов военных округов и флотов, возглавлял комбриг Василий Григорьевич Боговой.
5-й отдел — дешифровальная служба, возглавлялся полковником Павлом Христофоровичем Харкевичем.
6-й отдел — внешних сношений, возглавлял комкор Анатолий Ильич Геккер.
Остальные отделы были вспомогательными.
Большим недостатком новой структуры была предпринятая по инициативе Артузова ликвидация информационно-статистического отдела.
Реорганизация 1920-х гг. коснулась и разведывательных отделов штабов военных округов. Теперь в аппарат агентурной разведки округа (фронта) входили: агентурный отдел штаба округа, агентурные отделения разведотделов армий и корпусов, оперативные офицеры разведывательных отделений отдельных дивизий. Глубина ведения разведки разведотделами округов была определена таким образом: на западном направлении — 250–300 км., на восточном — 500 км. Работали разведотделы округов в интересах обслуживания командования и войск округа по вопросам изучения вооруженных сил сопредельных государств, их территорий и театра военных действий. Так, разведотдел штаба Петроградского (позднее — Ленинградского) военного округа вел разведку в Финляндии, Эстонии и Латвии, штаба Западного фронта — в Польше и Литве, штаба Отдельной Кавказской армии (позже — Краснознаменной Кавказской армии) — в Турции и Персии, штаба Туркестанского фронта (позднее Среднеазиатского военного округа) — частично в Персии, Индии, Афганистане и прилегающих к Туркестану северо-западных районах Китая, штаба 5-й армии (позже Сибирского военного округа) — в Китае и Монголии, штаба Отдельной Краснознаменной Дальневосточной армии (ОКДВА) — в Маньчжурии и Японии.