В ферапонтовских росписях больше всего поражает мастерство композиции. Это относится и к каждой отдельной сцене, и к размещению всей росписи в целом. Композиции отдельных сцен, как правило, центростремительны, замкнуты внутри себя. Гибкие линии рисунка организуют движение взгляда зрителя, не выходящее за пределы сцены. Склоненные навстречу друг другу фигуры, плавные жесты, лаконичные линии рисунка образуют мерный линейный ритм. Этот ритм обогащается отдельными перебоями, в него вплетаются архитектурные фоны, всегда строго соразмерные фигурам.
Так же строго и логично организована система росписи собора в целом. Дионисий исходит из архитектурных членений интерьера, подчиняя им размеры и пропорции живописных композиций. Этим достигается гармония архитектуры и живописи, легкая обозримость сцен. Здесь последовательно проведена идея посвящения храма Богоматери. Тема Богоматери открывается в росписи наружной западной стены собора, где центральное место занимает композиция "Рождество Богоматери". Внутри собора посвященные Богоматери сцены занимают наиболее ответственные места. В больших люнетах - это многофигурные композиции "Покров Богоматери", "О Тебе радуется", "Собор Богоматери", на щеке восточного свода "Богоматерь Знамение", в конхе центральной апсиды алтаря - Богоматерь с младенцем на троне. Целый ярус росписи отведен иллюстрациям Акафиста Богоматери. Акафистный цикл начинается на внутренних гранях восточных столпов, где размещены четыре композиции "Благовещения" - своеобразная маленькая вступительная сюита, затем продолжается на внутренних гранях западных столпов, завершая таким образом круг в подкупольном пространстве, храма. Повествование переходит в юго-западный, далее в северо-западный углы собора и, наконец, образует еще один широкий круг, следуя по южной стене, внешним трапам западных столпов и по северной стене. Кругообразное прочтение цикла как будто подчеркивает основные членения собора. Это древнейшая иллюстрация Акафиста в русской монументальной живописи.
Другие части собора не связаны непосредственно с темой Богоматери. В куполе - полуфигурное изображение Христа Вседержителя, в простенках барабана архангелы, ниже, в круглых медаль
онах - праотцы, в парусах - евангелисты. Тематика этих частей росписи наиболее традиционна. Реже встречаются в монументальной живописи композиции "Учения отцов церкви", которые в ферапонтовском соборе занимают щеки северного, южного и западного сводов. Подпружные арки заполнены круглыми медальонами с полуфигурами святых, на сводах - притчи и сцены из жизни Христа. Западная стена по традиции занята большой композицией Страшного Суда. Нижний ярус росписей на северной, южной и отчасти западной стене занимают изображения семи вселенских соборов, тоже довольно редкие в русской монументальной живописи.