Позже из четырёх оставшихся колледжей Гоманг и Лосел Линг стали специализироваться на изучении и практике сутры, Нгагпа – в основном на тантре, а в Деянге практиковали и то, и другое.
В каждом колледже есть свой настоятель, который отвечает за образовательный процесс и практику. Также существует настоятель, или держатель трона, всего монастыря – эта линия идёт от Джамьянга Чодже. Позже появился обычай, по которому держателем трона всего монастыря становится самый старший из бывших настоятелей его колледжей.
Первый в линии преемственности Далай-лам – Гьелва Гендун Друб (rGyal-ba Ge-’dun grub) получил в Дрепунге много учений сутры и тантры от Цонкапы. Позже [близ Шигаце (gZhis-ka-rtse), в провинции Цанг (gTsang)] он основал монастырь Ташилхунпо (bKra-shis lhun-po dGon-pa), который стал четвёртым по величине монастырём в Центральном Тибете. [Другие три, включая Дрепунг, расположены в провинции У (dBus).] Все следующие Далай-ламы со второго до пятого не только занимали пост держателя трона Дрепунга, но и сделали его своей постоянной резиденцией.
Когда Второму Далай-ламе Гьелве Гендуну Гьяцо (rGyal-ba dGe-’dun rgya-mtsho) исполнилось четыре года, он сказал: «Нам пора пойти в Дрепунг. Скоро за мной прибудут посланцы». Как в этом примере воспоминаний о прошлом, у последующих продолжателей линии Далай-лам тоже была особая связь с Дрепунгом.
В то время некоторые называли Далай-ламу, или Гьелву Ринпоче (rGyal-ba Rin-po-che), Дрепунгом Тулку (‘Bras-spungs sPrul-sku). [Это первая линия лам-перерожденцев (тулку) традиции гелуг]. Даже название тибетского правительства – Ганден пходранг (dGa’-ldan pho-brang) – происходит от названия резиденции Далай-ламы в Дрепунге.
Несмотря на то что резиденцией Далай-ламы был Ганден пходранг, во времена Третьего Далай-ламы построили новую резиденцию. Точно так же, когда правил Пятый Далай-лама, в соответствии с его пожеланиями, в Дрепунге был восстановлен зал общих собраний.
Далай-ламы, начиная с великого Пятого Далай-ламы, стали занимать пост как светского, так и религиозного правителя Тибета и больше не могли постоянно находиться в Дрепунге. Однако всякий раз, когда кто-либо из линии Далай-лам официально вступал в монашескую общину и сдавал экзамен на звание геше (dGe-bshes) или когда Далай-лама официально исполнял обязанности религиозно-светского правительства, обычно он останавливался в своей резиденции Ганден пходранг в Дрепунге.
Хотя есть известное изречение, что в Дрепунге 7760 монахов, на самом деле их там было на несколько тысяч больше. Большинство изучали и практиковали «Три корзины». Многие стремились совершать десять созидательных действий в соответствии со своими умственными способностями. Некоторые же выполняли хозяйственные работы ради экономического благосостояния монашеской общины. Образованные монахи после окончания обучения в главном монастыре отправлялись служить настоятелями дочерних монастырей. Поэтому тесно связанных с Дрепунгом учреждений было много. Таким образом, эта община играла роль главного центра учений Будды.