Руководствуясь марксистской идеологией, большевистское правительство видело во всех религиях «опиум для народа». 20 января 1918 г. оно выпустило декрет, лишавший церковь всех ее законных прав, включая право собственности. Требования этого декрета было трудно провести в жизнь немедленно, и в течение еще нескольких лет церковь оставалась мощной общественной силой. Патриарх ответил на декрет отлучением «явных или тайных врагов Христа», не называя при этом конкретно власти. Он также сделал публичные заявления по поводу тех политических вопросов, которые счел нравственно значимыми: в марте 1918 г. он осудил Брест-Литовский договор об унизительном мире между Россией и ее главными противниками, а в октябре направил Ленину «Обращение», призывая его объявить амнистию. Тихон, однако, был осторожен, стремясь не выглядеть контрреволюционером, и в сентябре 1919 г. призвал верующих воздержаться от поддержки белых (антикоммунистов) и подчиняться тем декретам Советской власти, которые не противоречат их христианской совести.
Независимость церкви была сильно ущемлена после 1922 г. В феврале этого года правительство выпустило декрет об изъятии церковных ценностей. Патриарх был вынужден согласиться с этой мерой — при условии, что получит возможность удостовериться в том, что все конфискованное церковное имущество, как гласило заявление властей, будет действительно передано для помощи голодающему населению Поволжья. Власть не только отказалась давать какие–либо гарантии, но и поддержала ту группу из духовенства, которая была готова сотрудничать с ней и сместить патриарха. Пока патриарх Тихон находился под домашним арестом, эта группа захватила его канцелярию и вскоре потребовала лояльности от значительной части епископов и клира. Эти события, расстроившие внутреннее единство и устойчивость церкви, получили известность как «обновленческий» раскол или «живая» церковь. Множество сохранивших верность патриарху архиереев и клириков, среди которых был молодой и прогрессивный Петроградский митрополит Вениамин, были осуждены и казнены. «Обновленческая» церковь вскоре нарушила общеправославную каноническую дисциплину, возводя женатых священников в епископский сан и позволяя повторно вступать в брак вдовым священникам.
После своего освобождения Тихон осудил раскольников, и множество клириков вернулось в послушание патриарху. Кроме того, патриарх опубликовал декларацию, где заявлял, что он «не враг Советского правительства» и прекратил всякое сопротивление властям, устанавливая то положение, которое сохраняется до сих пор. Переход Тихона к подчинению власти не сразу дал плоды. Все названные им заранее преемники были (после его смерти в 1925 г.) арестованы. В 1927 г. «заместитель местоблюстителя» патриаршего престола митрополит Сергий заявил о лояльности Советской власти. Тем не менее во время правления И. Сталина в конце 20–х и в 30–е гг. XX в. церковь подверглась кровавым гонениям, обернувшимся тысячами жертв. К 1939 г. лишь три или четыре православных епископа и около ста храмов могли действовать официально: церковь была практически уничтожена.