Даллес с юных лет был знаком с интернационализмом. Его дед по материнской линии, Джон Уотсон Фостер, служил госсекретарём при Бенджамине Харрисоне, в то время как его дядя, Роберт Лансинг, занимал эту должность при Вудро Вильсоне и служил тем самым каналом, через который получали поддержку планы Вильсона по вовлечению Америки в Первую мировую войну. Пресвитерианское вероисповедание он унаследовал от отца, Аллена Мэйси Даллеса, который был церковнослужителем, и деда, Джона Уэлша Даллеса, пресвитерианского миссионера. Не секрет, что Джон Фостер решил поступать в Принстонский университет по той причине, что это было пресвитерианское учебное заведение, и потому что там преподавал Вудро Вильсон.
Позднее Джон и его брат Аллен были приняты на работу в престижную юридическую фирму Салливана и Кромвеля (Sullivan and Cromwell). Там им поручили клиентов, коммерческая деятельность которых простиралась за государственные границы и которым требовалась надёжнейшая защита от расходящихся друг с другом законов и колебаний курсов валют. Опыт, приобретённый братьями Даллес, был внесён в Федеральное законодательство. Джон Фостер оставался активным членом пресвитерианской церкви, особенно на юге, проявляя особый интерес к колледжу Стиллмэна (Stillman College) в Таскалусе, штат Алабама. У этого учебного заведения интересная история: оно было основано после войны 1861 года (Гражданской войны) на пожертвования, предоставленные северными штатами с целью обучения чернокожих пресвитерианских священников для определения их помощниками пасторов в церкви белокожих.
Одним из благотворителей колледжа был Джеймс Стиллмэн, подлинный «инсайдер», совладелец банка «Нэшнл Сити Бэнк» (другими владельцами банка были Вильям Рокфеллер и Джон Д. Рокфеллер). Вторым таким учебным заведением был Университет Джонсона С. Смита в городе Шарлотт, штат Северная Каролина (The Johnson С. Smith University in Charlotte, N. С). He было ничего удивительного в том, что в 1918 году Вудро Вильсон, твёрдо державшийся пресвитерианской церкви, назначил своего духовного брата, Джона Фостера Даллеса, своим советником по правовым вопросам для присутствия в составе делегации на Мирной конференции в Версале. И Вильсон, и Даллес довольно рано в своей политической карьере увлеклись международным социализмом. Вернувшись из Парижа, Джон Фостер Даллес сосредоточил всё своё внимание на «Федеральном совете церквей» и использовал своё влияние для того, чтобы проталкивать на высокие посты в правительстве США и других государств чернокожих, прошедших подготовку в двух южных университетах. Даллес выполнял функции председателя комиссии «Федерального совета церквей», которая пошла здесь ещё дальше.