В 1553 году Адашев вошел в состав Боярской думы во втором по значению думном чине окольничего и оставался им до своей смерти. Таким образом, он не смог повторить карьеры отца (тот был боярином). Однако Адашев, по-видимому, действительно играл очень весомую роль в политической жизни, далеко выходящую за рамки его невысокого статуса в Боярской думе. В деловой документации 1550-х годов фигурируют три человека, которые формально не занимали высоких руководящих постов, но от имени которых издавались различные государственные жалованные грамоты (иногда при этом можно встретить формулировку, что они «приказывали царевым словом»). Это А. Ф. Адашев, Л. А. Салтыков и Ф. И. Умной-Колычев[162]. Этот феномен уникален и позволяет согласиться с тем, что Адашев действительно обладал исключительными полномочиями, которые он мог получить только непосредственно от царя.
В 1550-е годы Адашев вместе с дьяком И. М. Висковатым участвовал практически во всех дипломатических переговорах с Астраханью, Великим княжеством Литовским, Ливонией, Швецией. На этом он, собственно говоря, и погорел. В 1558 году по желанию царя Россия ввязалась в Ливонскую войну. Будучи весьма неглупым человеком, хорошо искушенным во внешней политике, Адашев сразу понял, чем грозит России война на два фронта: ливонский и крымский. К тому же Ливонская война стремительно превращалась из локального конфликта с ничтожным Ливонским орденом в столкновение с коалицией европейских держав.
Адашев не то чтобы был категорически против войны за Прибалтику – он был за разумность и постепенность, за то, чтобы Россия в этих конфликтах рассчитывала свои силы. Этот трезвый подход трагическим образом не соответствовал экстремистским настроениям царя, который рвался объявить войну всей Европе и воспринимал любую неудачу своих воевод или проступок дипломатов как измену. А Адашев такой проступок совершил: во время очень важных для России переговоров с Данией, на которых русская сторона в перспективе хотела добиться признания легитимности своих захватов в Прибалтике хоть одной европейской страной, Адашев в марте 1559 года согласился по просьбе Дании заключить в Ливонии шестимесячное перемирие. Он сам рассматривал это как не более чем временную, тактическую уступку. Дипломат рассчитывал, во-первых, на большую сговорчивость Дании, во-вторых – на «вразумление» Ливонии. Мол, почувствуют ливонцы разницу между военным и мирным временем и не захотят продолжать войну, а выполнят все требования России.
Адашев ошибся. Ливония использовала перемирие как передышку для найма солдат в германских землях, мобилизацию собственных сил и, главное, – для интенсивных переговоров и консультаций с европейскими странами, в частности – с Королевством Польским и Великим княжеством Литовским. В октябре 1559 года из Юрьева-Ливонского князь А. Ростовский сообщил: ливонцы атаковали позиции русской армии на месяц раньше истечения перемирного срока...