Экспозиция "История Ферапонтова монастыря" развернута в трапезной палате. История обители представлена на ней не последовательно, но в наиболее важных, узловых ее моментах.
Традиция считает, что преподобный Ферапонт пришел на Бородаевское озеро в 1398 году и прожил здесь 10 лет, дав начало монастырю. С тех давних пор практически ничего не сохранилось. В первой витрине экспозиции помещен антиминс церкви пречистой Богородицы, освященный 8 сентября 1409 года. Он был обнаружен в ходе реставрационных работ 1913 года в престоле собора Рождества Богородицы Ферапонтова монастыря и с того времени считается происходящим из первой монастырской церкви. Но одна особенность памятника заставляет усомниться в этом. На всех монастырских антиминсах обычно указывалось имя игумена или одного из соборных старцев, заменявших его. Здесь же написан текст, характерный для антиминсов немонастырских церквей: указаны только имена архиепископа, великого и удельного князей. Логично предположить, что преподобный Ферапонт положил начало не общежительному монастырю, а небольшой пустыни, то есть поселению монахов, удалившихся от основного монастыря.
В 1435 году в обитель Ферапонта пришел преподобный Мартиниан, ученик Кирилла Белозерского - человек, положивший начало всероссийской известности обители, установивший здесь общежительный устав. В экспозиции показаны вещи преподобного - его фелонь, подризник и посох. Скромные и ветхие, эти вещи хранят память о святом, основавшем Преображенский Вожеозерский монастырь, около восьми лет стоявшем во главе Троице-Сергиева монастыря и, наконец, обустроившему Ферапонтов монастырь. Рядом с его вещами в трапезной палате стоит деревянная рака преподобного из церкви Мартиниана. Она - единственный сохранившийся древний памятник такого рода в стране. Сооружена рака была во второй половине XVI века,
а в 1646 году лицевая сторона заменена новой. На боковых стенках в круглых медальонах вырезаны тексты из Жития святого, рассказывающие об обретении его мощей в 1513 году при погребении Иоасафа Оболенского и чудесах исцеления.
Некрополь монастыря не сохранился за исключением двух надгробий, экспонируемых в трапезной палате.
Сравнительно недавно близ южной стены церкви Мартиниана была найдена белокаменная плита с изображением посоха и надписью: "Зде[сь] лежат мощи Ивши Ободаева". Ею было обозначено захоронение ярославского князя Ивана Ивановича Жирового-Засекина, из Рюриковичей, видимо, вкладчика Ферапонтова монастыря.
На втором надгробии читаем: "Лета 7205 (1696) года преставился раб божий иеромонах Зосима Ферапонтовский 29 сентября". Подобные могильные камни из валунов более традиционны для Белозерья.