Но был и третий сюжетный слой росписи, возможно рассчитанный не столько на широкую аудиторию, сколько на более узкий круг людей, соотнесенных с богословскими спорами, волновавшими в те годы русскую церковь. Эта вторая тема - рассуждения о вере, об учении церкви, утверждение и доказательство церковных догм. Споры о вере представлены в семи композициях, на тему семи Вселенских соборов. Та же тема трактуется и в "Видении Петра Александрийского", которому явился Христос в ризах, разорванных еретиком Арием. На северной стене, в нижнем ряду, у самого жертвенника помещена сцена, изображающая "Видение Евлогия"*. Представлено богослужение, во время которого за спиной у каждого монаха незримо присутствует ангел, помогающий при совершении обряда. Этот сюжет также заключал в себе скрытую полемику с еретиками, выступавшими против церковной обрядности. Наконец, в трех люнетах над южной, западной и северной арками, поддерживающими барабан, изображено "Учение трех отцов церкви" - мотив редкий в древнерусском искусстве. Фигуры Григория Назианзина, Иоанна Златоуста и Василия Великого окружены принимающими учение (в образе людей, пьющих из кубков) и еретиками, со свитками в руках, вступающими с ними в полемику.
Неизвестно, кто составлял программу росписи Рождественской церкви Ферапонтова монастыря и в какой мере Дионисий был свободен в выборе сюжетов и распределении их в интерьере храма. Возможно, инициатива включения богословского цикла исходила не от него. Слишком очевидна полемическая, антиеретическая направленность этих фресок. Аналогичных по сюжету росписей в московских храмах конца XV века не сохранилось. Может быть, появление их в церкви Ферапонтова монастыря вызывалось необходимостью утвердить в этом далеком от столицы краю, зараженном религиозным свободомыслием, непререкаемость церковной догматики. Не сохранилось никаких документальных свидетельств, позволяющих судить о взглядах самого Дионисия, о его политической и религиозной ориентации, но некоторые косвенные данные дают основания для догадок. Известно, что с конца 1460 по 1480 год художник много работает в Москве и Подмосковье, о нем говорят и пишут, его имя попадает в монастырские хроники и столичные летописи. Он выполняет заказы Пафнутия, настоятеля Боровского монастыря, и его ученика и последователя знаменитого Иосифа Волоцкого, игумена Волоколамского монастыря; он украшает живописью новый, только что выстроенный Успенский собор в Московском Кремле. Правда, из всего множества произведений этих лет удалось пока обнаружить немногое: икону Одигитрии из московского Вознесенского монастыря, житийные иконы митрополитов Петра и Алексия и некоторые фрагменты росписей в алтарной части Успенского собора, выполненные если не самим Дионисием, то, во всяком случае, его живописной бригадой. Что делал Дионисий в конце 80-х и в 90-е годы XV века, неизвестно, никаких упоминаний о нем не сохранилось. Простая ли это случайность, или молчание источников таит в себе определенный смысл - пока сказать трудно. Во всяком случае, в конце своего творческого пути Дионисий, добровольно или вынужденно, оказался вдали от московского двора, на севере. Он пишет иконостас для Спасо-Обнорского монастыря под Вологдой - две иконы его удалось обнаружить; работает в Заозерье, в далеком Ферапонтовом монастыре.