На севере Дионисий оказался именно в те годы, когда в Москве было покончено с религиозной терпимостью и начались казни "еретиков". Кириллов и Ферапонтов монастыри считались вполне благонадежными, и все же атмосфера в них была иной, чем в Москве. Здесь было много сторонников Нила Сорского духовного главы нестяжателей, боровшихся за духовную независимость церкви, сюда уходили из Москвы недовольные, сюда ссылали неугодных царю и церкви; силою обстоятельств эти места оказались центром политической и духовной эмиграции. И здесь Дионисий за три лета, с 1500 по 1502 год, написал в Ферапонтовом монастыре свои фрески. Для нас это его последняя работа. Нет никаких оснований предполагать, что Дионисий сочувствовал ереси, однако вряд ли он был сторонником религиозной нетерпимости. Сомнения, осознанные или неосознанные, должно быть, возникали у него самого. Это проскальзывает не столько в выборе сюжетов, где он был связан и традицией и условиями заказа, сколько в художественном воплощении их, которое, даже независимо от желания автора, а может быть, вопреки ему, обнаруживает едва заметную трещину в религиозном сознании.
Яснее всего выступает это в приемах композиционного построения фресок, и в первую очередь портальной. Функциональное назначение портала, обрамляющего главный вход и находящегося на одной оси с царскими вратами иконостаса и алтарем, предполагает центрическое решение всего архитектурно-живописного ансамбля. Действительно, средняя ось его сильно акцентирована - и верхним медальоном с фигурой Христа в деисусе, и заключенным в круг изображением богоматери Знамение в люнете над самой дверью, и даже килевидной формой обрамления, которое своим острием как бы указывает на композиционный центр во фреске "Рождество богородицы". Тем острее воспринимается характерный для Дионисия прием "пустого центра". Роспись делится на две части, и линия раздела проходит как раз по средней оси, где образуется нейтральная, композиционно инертная зона. Обе части, в свою очередь, также делятся на две группы, так что в центре снова проходит невидимая линия раздела. Наконец, внутри каждой из этих четырех первичных композиционных ячеек снова образуется композиционная пауза, где помещены второстепенные, поясняющие элементы изображения: в левой части - купель и чаша, которую женщина подносит Анне, в правой - рука женщины, сидящей у колыбели, рука Иоакима, тянущегося к ручке младенца Марии.
Тот же композиционный принцип последовательно проводится и в цикле притч и чудес Христа, расположенных на сводах южной, западной и северной арок внутри храма. Ни в одной из сцен фигура Христа не помещена в центре, в том месте, которое по традиции отводилось главному герою. Даже в таких изображениях, как "Брак в Кане" или "Пир у Симона", где, казалось бы, сама ситуация предполагает центрическое решение, Христос оказывается сдвинутым в сторону. Композиционно он занимает место, которое в иконографической схеме иконы принадлежит свидетелям, предстоящим. Часто вводится композиционная форма диалога: двухчастное построение, где Христос занимает место одного из собеседников. В сущности, в этих изображениях притч и чудес повторяются композиционные ситуации более ранних житийных икон Дионисия с их отчетливо выраженной формой диалога, с подчеркнутой паузой в середине. Иногда этот принцип пустого центра доведен в Ферапонтовских фресках до степени почти обнаженного художественного приема: на средней оси фрески сталкиваются спины двух отвернувшихся друг от друга фигур - действующих лиц двух разных сцен. Не разделенные обрамлением, зрительно обе эти сцены воспринимаются как единая композиция, в центре которой, в месте, предназначенном для Христа, изображение его отсутствует.