Сначала она работала в Нью-Йорке, затем, в 1945 г., была переведена в штаб-квартиру министерства в Вашингтон. Там она работала в отделе регистрации иностранных представителей. Согласно американским законам, каждый иностранный представитель, деловой или политический, был обязан регистрироваться в Министерстве юстиции. На этой, казалось бы, невинной работе она собрала очень много информации, поскольку в дела иностранных представителей, включая тех, кто, по подозрению ФБР являлся советским агентом, часто включались и отчеты ФБР.
В советской резидентуре у нее был персональный оператор, Валентин Губичев. Коплон часто ездила из Вашингтона в Нью-Йорк, повидаться с родней, хотя на самом деле она встречалась с Губичевым и передавала ему секретные отчеты ФБР.
В 1948 г. ФБР впервые заподозрило ее в том, что она является курьером в советской сети. В декабре этого года в ФБР поступила информация, что их секретные отчеты появлялись и в советском посольстве, и в некоторых других местах. Источник, так и не установленный, сообщил Гуверу, что женщина, работающая в Министерстве юстиции, сообщает информацию советским представителям. Описание этой женщины соответствовало Джудит Коплон. Этим информантом мог быть один из ее начальников, подозревавших ее. Коплон проявляла удивительные познания в том, что касалось коммунистов, и в мае 1948 г. она была повышена по службе благодаря тому, что представила блестящий политический анализ советской политики.
Эдгар Гувер, директор ФБР, хотел ее просто уволить как неблагонадежную. Но сотрудники контрразведки рекомендовали оставить ее на службе и интенсивно за ней наблюдать, и Гувер на это согласился. Она попала под наблюдение, и ее телефон стали прослушивать. Удалось установить, что она снимает квартиру в Вашингтоне; хозяин и соседи охарактеризовали ее как скромную и интеллектуальную особу.
Было также замечено, что во время ее частых поездок между Нью-Йорком и Вашингтоном она передает документы своему советскому контакту, Валентину Губичеву, офицеру советской разведки, работавшему под прикрытием служащего ООН.
Она была переведена в другой отдел, где наблюдение над ней было продолжено, однако продолжала появляться каждый день на своем прежнем месте, чтобы помочь своему преемнику на этом посту, и продолжала пользоваться документами.
4 марта 1949 г. Коплон снова попросила у своего начальника Фоли разрешения взглянуть на секретные документы его департамента. Фоли сказал ей, что у него есть дополнительная информация относительно трех лиц под подозрением из «Амторга», включая письмо Эдгара Гувера помощнику генерального прокурора, в котором сообщалось, что эти три человека интересовались геофонами, секретными приборами для измерения давления взрыва, использующимися при испытаниях атомных бомб. Это письмо было, разумеется, специально изготовлено заранее.