Общий периметр крепостных стен XVI века вместе с цитаделью приближался к километру. Они сложены целиком из каменных плит. Все башни поставлены у изломов стены, несколько возвышаясь над нею. Как выяснилось, их сопряжения с пряслами начертаны с повторяющейся закономерностью, что лишний раз подтверждает предположение о единовременности постройки всего комплекса укреплений. Устройство в башнях боевых печур, входов и внутренних галерей, соединяющих их нижний ярус с бойницами прилегающих стен, совершенно однотипно. Много общего в композиции башен Орешка с нижегородским кремлем, как будто они выполнены одними и теми же строителями. В нижегородском кремле также есть Княжья, Кладовая и Часовая башни. Эти названия говорят о том, что башни использовались в хозяйственных целях. Например, на Мельничной башне в Орешке действительно стояла ветряная мельница, и сильные ветры Ладоги приносили пользу защитникам острова.
Для древнерусских крепостей была типичной шатровая форма крыш башен. Она лучше предохраняла строения от влаги и придавала городу характерный запоминающийся силуэт. Крыши часто горели и разрушались. Очертания и конструкции крыш Орешка напоминают башни древнего Новгорода, Пскова, Псково-Печерского монастыря.
В общей системе обороны каждая башня имела свое назначение. Достаточно взглянуть на план крепости, чтобы понять, что Наугольная башня, обращенная в сторону наиболее вероятного появления врага, являлась ответственным звеном обороны. Как грозный страж, охраняла она крепость, держа под прицелом своих орудий русло и берега реки. Не случайно утолщение стен крепости началось с Наугольной башни: именно она принимала на себя первые удары противника.
Башни Княжая, Головкина и Флажная очень сходны между собой по размерам и внешнему виду, а главное — по расположению бойниц, лестниц с витыми маршами и внутренних переходов. Они все круглые, а их нижние ярусы перекрыты каменными сферическими сводами.
Воротная башня (единственная четырехугольная) — одно из интереснейших сооружений московского периода. По внутреннему устройству и планировке ее можно отнести к лучшим образцам средневековой фортификации. Через нее пролегал главный путь в крепость, и потому она подвергалась ударам всех видов оружия, применявшихся во время штурма. Стены ее очень пострадали, бойницы растесаны, облицовка заменена. Только зондированием кладки удалось разобраться в ее структуре и восстановить утраченное.
Тайны древних стен открывались не сразу. На одном из чертежей XVIII века схематично показано какое-то подвальное помещение под проездом. Первые попытки найти к нему спуск не увенчались успехом. Пришлось разобрать часть поздней кирпичной кладки со стороны крепостного двора. После полной расчистки появилась тщательно заделанная арка входного проема, а за ней в толще стены обнаружилась наглухо замурованная камера, куда более 200 лет не ступала нога человека: забытые там доски превратились в труху.