В 1934 г. RLM (Reichsluftfahrtministerium, министерство авиации Германии) объявило конкурс на создание истребителя-моноплана. Техническое задание и заказы на опытные экземпляры получили фирмы Heinkel, Arado and Focke-Wulf, и только спустя 9 месяцев (осенью 1934 г.) – BFW A.G. Но в маленькой сплоченной команде под руководством Вилли Мессершмитта разработка шла довольно быстро.
Инженеры старались уделить наибольшее внимание простоте конструкции, ремонта и эксплуатации Bf 109. Его главные противники, английский Spitfire и немецкий Не 112 (который ко всеобщему удивлению, так и не получил контракт, несмотря на хорошо налаженные связи фирмы Хейнкеля с властями), оказались конструктивно и технологически более сложными, в то время как Bf 109 с самого начала был отлично приспособлен для массового производства, его конструкция состояла из большого количества взаимозаменяемых и дешевых модульных элементов, в которых не использовались стратегические материалы.
Первый экземпляр Messerschmitt Bf 109.VI (регистрационный код D-IABI, заводской номер 758) поднял в воздух Ганс-Дитрих «Буби» Кнёцш. В октябре 1935 г. испытания прототипа началась в летно-испытательном центре Люфтваффе в Рехлине. Как ни парадоксально, машина была оснащена английским двигателем жидкостного охлаждения Rolls-Royce Kestrel V мощностью 695 л.с. и двухлопастным винтом фиксированного шага Shwartz, поскольку еще не был готов Jumo 210, который предполагалось установить на самолет. Этим двигателем оснастили Bf 109.V2, постройка которого была завершена в октябре 1935 г.
Прототипы Focke-Wulf и Arado (Fw 156.V и Ar 80.V) очень быстро выбыли из борьбы из- за аварий и неудовлетворительных характеристик. Теперь остались только фирмы Heinkel и BFW, которые после всесторонних испытаний, проходивших до конца 1936 г. в Травемюнде, получили заказы на 10 предсерийных машин. Bf 109.V оказался более устойчивым в пикировании, более маневренным, продемонстрировал несколько большую скорость и лучшую скороподъемность. Однако и критики в его адрес было достаточно из-за узкого шасси (которое подломилось во время официальной приемки Bf 109 в испытательном центре Люфтваффе в Рехлине), тесной кабины, большой нагрузки на крыло (117 кг/м2 ), ставшей причиной слишком высоких (как тогда считалось) посадочной скорости и скорости отрыва. Опасались, что в полете может произойти выпуск предкрылков в неподходящий момент. Отмечался также неважный обзор вперед-вниз.
Окончательный выбор в пользу Bf 109 определили две основные причины: во-первых, Вилли Мессершмитт сумел обзавестись полезными связями в нацистском руководстве и тем самым укрепил свои позиции в конфликте с Мильхом, а во-вторых, англичане, спустя почти десять месяцев после первого полета Bf 109.V1, уже подняли в воздух свой Spitfire.